Infección natural con Trypanosoma cruzi en murciélagos capturados en Campeche y Yucatán, México

Trypanosoma cruzi in bats of Mexico.

Marco Torres-Castro, Naomi Cuevas-Koh, Silvia Hernández-Betancourt, Henry Noh-Pech, Erendira Estrella, Belén Herrera-Flores, Jesús A. Panti-May, Etienne Waleckx, Javier Sosa-Escalante, Ronald Peláez-Sánchez, .

Palabras clave: Trypanosoma cruzi, PCR, Infección, Ciclo silvestre, Murciélagos, México

Resumen

Introducción. Los murciélagos han sido reportados como hospederos del protozoario Trypanosoma cruzi, agente etiológico de la tripanosomiasis americana, enfermedad zoonótica endémica en México.

Objetivo. Describir la infección con T. cruzi en murciélagos capturados en los estados de Campeche y Yucatán, México.

Materiales y métodos. Se realizaron capturas de marzo a noviembre de 2017 en tres sitios de Yucatán y uno de Campeche. Para la captura se emplearon hasta cuatro redes de niebla por dos noches consecutivas. Se identificó la especie de los murciélagos capturados y se les practicó la eutanasia para recolectar muestras de riñón y corazón, utilizadas en la extracción de ADN total. La infección con T. cruzi se detectó por la amplificación con PCR convencional de un fragmento perteneciente al ADN nuclear de T. cruzi.

Resultados. Se capturaron 86 murciélagos pertenecientes a cinco familias (Vespertilionidae, Noctilionidae, Mormoopidae, Phyllostomidae, Molossidae) y 13 especies (Rhogeessa aeneus, Noctilio leporinus, Pteronotus davyi, P. parnellii, Artibeus jamaicensis, A. lituratus, A. phaeotis, Glossophaga soricina, Carollia sowelli, Chiroderma villosum, Uroderma bilobatum, Sturnira parvidens y Molossus rufus). La PCR mostró una frecuencia de infección de 30,2 % (26/86), detectada únicamente en tejido renal. Las especies infectadas fueron P. parnellii, G. soricina, A. lituratus, A. jamaicensis, S. parvidens, C. villosum y R. aeneus.

Conclusiones. Los resultados confirman la participación de varias especies de murciélagos como hospederos en el ciclo de transmisión de T. cruzi en la región. Es necesario realizar más estudios para identificar la importancia de estos animales en la transmisión zoonótica de T. cruzi.

Descargas

La descarga de datos todavía no está disponible.
  • Marco Torres-Castro Universidad Autónoma de Yucatán, Centro de Investigaciones Regionales "Dr. Hideyo Noguchi", Laboratorio de Enfermedades Emergentes y Reemergentes https://orcid.org/0000-0002-8295-0100

    Médico Veterinario Zootecnista

    Maestro en Ciencias Agropecuarias

    Doctor en Ciencias de la Salud

    Profesor Investigador Asociado

     

  • Naomi Cuevas-Koh Centro de Investigaciones Regionales Dr. Hideyo Noguchi, Campus de Ciencias de la Salud, Universidad Autónoma de Yucatán, Mérida, México

    Licenciada en Biología

  • Silvia Hernández-Betancourt Universidad Autónoma de Yucatán, Campus de Ciencias Biológicas y Agropecuarias https://orcid.org/0000-0001-7302-9582

    Licenciada en Biología

    Maestría en Ciencias

    Doctora en Ciencias

    Profesor Investigador Titular

  • Henry Noh-Pech Universidad Autónoma de Yucatán, Centro de Investigaciones Regionales "Dr. Hideyo Noguchi" https://orcid.org/0000-0002-8528-7703
  • Erendira Estrella Universidad Autónoma de Yucatán, Campus de Ciencias Biológicas y Agropecuarias
  • Belén Herrera-Flores Universidad Autónoma de Yucatán, Campus de Ciencias Biológicas y Agropecuarias https://orcid.org/0000-0003-2790-1178
  • Jesús A. Panti-May Universidad Autónoma de Yucatán, Campus de Ciencias Biológicas y Agropecuarias https://orcid.org/0000-0003-1669-5727
  • Etienne Waleckx Universidad Autónoma de Yucatán, Centro de Investigaciones Regionales "Dr. Hideyo Noguchi" https://orcid.org/0000-0002-3270-6476
  • Javier Sosa-Escalante Grupo DIMYGEN - CEGES (Diagnósticos Moleculares y Genéticos - Centro para la Gestión de la Sustentabilidad) https://orcid.org/0000-0002-3077-9217
  • Ronald Peláez-Sánchez Universidad CES, Colegio de Posgraduados https://orcid.org/0000-0002-2815-9844

Referencias bibliográficas

1. Carrada-Bravo T. Trypanosoma cruzi: Historia natural y diagnóstico de la enfermedad de Chagas. Rev Mex Patol Clin. 2004;51(4):205-219.
2. Salazar-Schettino PM, Cabrera-Bravo M, Vazquez-Antona C, Zenteno E, Alba-Alvarado M, Gutierrez ET, et al. Chagas disease in Mexico: Report of 14 cases of chagasic cardiomyopathy in children. Tohoku J Exp Med. 2016;240(3):243-249. https://doi.org/10.1620/tjem.240.243
3. Waleckx E, Camara-Mejia J, Ramirez-Sierra MJ, Cruz-Chan V, Rosado-Vallado M, Vazquez-Narvaez S, et al. An innovative Ecohealth intervention for Chagas disease vector control in Yucatán, Mexico. Trans R Soc Trop Med Hyg. 2015;109(2):143-149. https://doi.org/10.1093/trstmh/tru200
4. López-Cancino SA, Tun-Ku E, De la Cruz-Felix HK, Ibarra-Cerdeña CN, Izeta-Alberdi A, Pech-May A, et al. Landscape ecology of Trypanosoma cruzi in the southern Yucatán Peninsula. Acta Trop. 2015;151:58-72. https://doi.org/10.1016/j.actatropica.2015.07.021
5. Ramsey JM, Peterson AT, Carmona-Castro O, Moo-Llanes DA, Nakazawa Y, Butrick M, et al. Atlas of Mexican Triatominae (Reduviidae: Hemiptera) and vector transmission of Chagas disease. Mem Inst Oswaldo Cruz. 2015;110(3):339-352. https://doi.org/10.1590/0074-02760140404
6. Nichols MD, Lord WD, Haynie ML, Brennan RE, Jackson VL, Monterroso WS. Trypanosoma cruzi in a Mexican free-tailed bat (Tadarida brasiliensis) in Oklahoma, USA. J Wildl Dis. 2019;55(2):444-448. https://doi.org/10.7589/2018-04-095
7. Bern C, Kjos S, Yabsley MJ, Montgomery SP. Trypanosoma cruzi and Chagas' Disease in the United States. Clin Microbiol Rev. 2011;24(4):655-681. https://doi.org/10.1128/CMR.00005-11
8. Mejía A, Portugal-García C, Chávez-López V, García-Vázquez Z, Ramos C. Evidencia serológica de infección por Trypanosoma cruzi en perros atendidos en clínicas veterinarias del área conurbada de Cuernavaca, Morelos. Salud Publica Mex. 2017;59(3):205-206. https://doi.org/10.21149/7945
9. Ruiz-Piña H, Gutiérrez-Ruiz E, Escobedo-Ortegón F, Rodríguez-Vivas R, Bolio-González M, Ucan-Leal D. Prevalence of Trypanosoma cruzi in backyard mammals from a rural comunity of Yucatán, Mexico. Trop Subtrop Agroecosystems. 2018;21(3):367-371.
10. Panti-May JA, DE Andrade RRC, Gurubel-González Y, Palomo-Arjona E, Sodá-Tamayo L, Meza-Sulú J, et al. A survey of zoonotic pathogens carried by house mouse and black rat populations in Yucatán, Mexico. Epidemiol Infect. 2017;145(11):2287-2295. https://doi.org/10.1017/S0950268817001352
11. Ucan-Euan F, Hernández-Betancourt S, Arjona-Torres M, Panti-May A, Torres-Castro M. Estudio histopatológico de tejido cardiaco de roedores infectados con Trypanosoma cruzi capturados en barrios suburbanos de Mérida, México. Biomedica. 2019;39(Supl.2):32-43. https://doi.org/10.7705/biomedica.v39i3.4192
12. Reyes-Novelo E, Ruiz-Piña H, Escobedo-Ortegón J, Barrera-Pérez M, Manrique-Saide P, Rodríguez-Vivas RI. Triatoma dimidiata (Latreille) abundance and infection with Trypanosoma cruzi in a rural community of Yucatán, Mexico. Neotrop Entomol. 2013;42(3):317-324. https://doi.org/10.1007/s13744-013-0120-x
13. Sánchez O. Murciélagos de México. CONABIO. Biodiversitas. 1998;20:1-11.
14. Estrella E, Pech-Canché JM, Hernández-Betancourt SF, López-Castillo DL, Moreno Claudia E. Diversidad de murciélagos (Chiroptera: Mammalia) en dos zonas arqueológicas de Yucatán, México. Acta Zool Mex. 2014;30(1):188-200.
15. Jones G, Jacobs DS, Kunz TH, Willig MR, Racey PA. Carpe noctem: the importance of bats as bioindicators. Endanger Species Res. 2009;8:93-115. https://doi.org/10.3354/esr00182
16. Han HJ, Wen HL, Zhou CM, Chen FF, Luo LM, Liu JW, et al. Bats as reservoirs of severe emerging infectious diseases. Virus Res. 2015;205:1-6. https://doi.org/10.1016/j.virusres.2015.05.006
17. Dietrich M, Mühldorfer K, Tortosa P, Markotter W. Leptospira and bats: Story of an emerging friendship. PLoS Pathog. 2015;11(11):e1005176. https://doi.org/10.1371/journal.ppat.1005176
18. Torres-Castro M, Muñoz-Dueñas D, Hernández-Betancourt S, Bolio-González M, Noh-Pech H, Peláez-Sánchez R, et al. Infección con Toxoplasma gondii (Eucoccidiorida: Sarcocystidae) en murciélagos de Campeche y Yucatán, México. Rev Biol Trop. 2019;67(3):633-642. https://doi.org/10.15517/RBT.V67I2.35147
19. Marinkelle CJ. Prevalence of Trypanosoma cruzi-like infection of Colombian bats. Ann Trop Med Parasitol. 1982;76(2):125-34.
20. Pinto CM, Kalko EK, Cottontail I, Wellinghausen N, Cottontail VM. TcBat a bat-exclusive lineage of Trypanosoma cruzi in the Panama Canal Zone, with comments on its classification and the use of the 18S rRNA gene for lineage identification. Infect Genet Evol. 2012;12(6):1328-32. https://doi.org/10.1016/j.meegid.2012.04.013
21. Hamilton PB, Teixeira MM, Stevens JR. The evolution of Trypanosoma cruzi: the 'bat seeding' hypothesis. Trends Parasitol. 2012;28(4):136-41. https://doi.org/10.1016/j.pt.2012.01.006
22. Córdova-Aldana D, Escobedo-Ortegón JE, Hernández Betancourt S, Ruiz Piña HA. Los murciélagos en el ciclo de transmisión de Trypanosoma cruzi en el peridomicilio rural. En: Pacheco-Castro J, Lugo-Pérez JA, Tzuc Canché L, Ruíz Piña HA. Estudios multidisciplinarios de las enfermedades zoonóticas y ETVs en Yucatán. Mérida (México): Ediciones de la Universidad Autónoma de Yucatán; 2013. p. 233-246.
23. Secretaría de Fomento Económico (SEFOE). Tzucacab. Fecha de consulta: 10 de agosto del 2019. Disponible en: http://www.sefoe.Yucatán.gob.mx/secciones/ver/tzucacab
24. Gutiérrez-Báez C, Zamora-Crescencio P, Puc-Garrido E. Estructura y composición florística de la selva mediana subperennifolia de Hampolol, Campeche, México. For Ver. 2013;15(1):1-8.
25. Secretaría de Fomento Económico (SEFOE). Panabá. Fecha de consulta: 10 de agosto del 2019. Disponible en: http://www.sefoe.Yucatán.gob.mx/secciones/ver/panaba
26. Orellana R, Gerald I, Espadas C. Presente, pasado y futuro de los climas de la península de Yucatán. Naturaleza y sociedad en el área maya. En: Colunga P, Larqué A. Naturaleza y sociedad en el área maya: pasado, presente y futuro. Distrito Federal (México): Academia Mexicana de Ciencias; 2003. p. 37-52.
27. Simei M, Campos B, Jiménez-Osornio J, Barrientos MR. Fenología y producción de frutos de plantaciones de siricote (Cordia dodecandra A. DC.) bajo tres tipos de manejo en X’matkuil, Yucatán, México. Polibotánica. 2016;(41):115-131.
28. Leary S, Underwood W, Cartner S, Corey D, Grandin T, Greenacre C, et al. AVMA Guidelines for the euthanasia of animals: 2013 Edition. 2013 edition. Illinois (USA): American Veterinary Medical Association; 2013. 102 p.
29. Medellín RA, Arita WHT, Sánchez O. Identificación de los murciélagos de México: Clave de campo. México: Asociación Mexicana de Mastozoología, A.C.; 1997. 83 p.
30. Reid F. A field guide to the mammals of America Central and Southeast México. 2n edition. New York (USA): Oxford University Press; 2009. 384 p.
31. Moser DR, Kirchhoff LV, Donelson JE. Detection of Trypanosoma cruzi by DNA amplification using the polymerase chain reaction. J Clin Microbiol. 1989;27(7):1477-1482.
32. Gomes ML, Macedo AM, Vago AR, Pena SD, Galvão LM, Chiari E. Trypanosoma cruzi: Optimization of polymerase chain reaction for detection in human blood. Exp Parasitol. 1998;88(1):28-33. https://doi.org/10.1006/expr.1998.4191
33. Dorn PL, McClure AG, Gallaspy MD, Waleckx E, Woods AS, Monroy MC, et al. The diversity of the Chagas parasite, Trypanosoma cruzi, infecting the main Central American vector, Triatoma dimidiata, from Mexico to Colombia. PLoS Negl Trop Dis. 2017;11(9):e0005878. https://doi.org/10.1371/journal.pntd.0005878
34. Sosa-Escalante JE, Hernández-Betancourt S, Pech-Canché JM, MacSwiney GC, Díaz-Gamboa R. Los mamíferos del estado de Yucatán. Rev Mexicana Mastozoo (Nueva Época). 2014;4(1):40-59. https://doi.org/10.22201/ie.20074484e.2014.4.1.190
35. Ortega J, Castro-Arellano I. Artibeus jamaicensis. Mamm species. 2001;662:1–9. https://doi.org/10.2307/350452
36. Dos Santos FCB, Lisboa CV, Xavier SCC, Dario MA, Verde RS, Calouro AM, et al. Trypanosoma sp. diversity in Amazonian bats (Chiroptera; Mammalia) from Acre State, Brazil. Parasitology. 2018;145(6):828-837. https://doi.org/10.1017/S0031182017001834
37. Villegas-García JC, Santillán-Alarcón S. Sylvatic focus of American Trypanosomiasis in the State of Morelos, Mexico. Rev Biol Trop. 2001;49(2):685-688.
38. Villena FE, Gomez-Puerta LA, Jhonston EJ, Del Alcazar OM, Maguiña JL, Albujar C, et al. First report of Trypanosoma cruzi infection in salivary gland of bats from the Peruvian Amazon. Am J Trop Med Hyg. 2018;99(3):723-728. https://doi.org/10.4269/ajtmh.17-0816
39. Ramírez JD, Hernández C, Montilla M, Zambrano P, Flórez AC, Parra E, et al. First report of human Trypanosoma cruzi infection attributed to TcBat genotype. Zoonoses Public Health. 2014;61(7):477-479. https://doi.org/10.1111/zph.12094
40. Dumonteil E, Gourbière S, Barrera-Pérez M, Rodriguez-Félix E, Ruiz-Piña H, Baños-Lopez O, et al. Geographic distribution of Triatoma dimidiata and transmission dynamics of Trypanosoma cruzi in the Yucatán peninsula of Mexico. Am J Trop Med Hyg. 2002;67(2):176-183. https://doi.org/10.4269/ajtmh.2002.67.176
41. Dumonteil E, Ramirez-Sierra MJ, Pérez-Carrillo S, Teh-Poot C, Herrera C, Gourbière S, et al. Detailed ecological associations of triatomines revealed by metabarcoding and next-generation sequencing: implications for triatomine behavior and Trypanosoma cruzi transmission cycles. Sci Rep. 2018;8(1):4140. https://doi.org/10.1038/s41598-018-22455-x
42. Streicker DG, Winternitz JC, Satterfield DA, Condori-Condori RE, Broos A, Tello C, et al. Host-pathogen evolutionary signatures reveal dynamics and future invasions of vampire bat rabies. Proc Natl Acad Sci U S A. 2016;113(39):10926-10931. https://doi.org/10.1073/pnas.1606587113
43. Argibay HD, Orozco MM, Cardinal MV, Rinas MA, Arnaiz M, Mena-Segura C, et al. First finding of Trypanosoma cruzi II in vampire bats from a district free of domestic vector-borne transmission in northeastern Argentina. Parasitology. 2016;143(11):1358-1368. https://doi.org/10.1017/S0031182016000925
44. Añez N, Crisante G, Soriano PJ. Trypanosoma cruzi congenital transmission in wild bats. Acta Trop. 2009;109(1):78-80. https://doi.org/10.1016/j.actatropica.2008.08.009
45. Thomas ME, Rasweiler Iv JJ, D'Alessandro A. Experimental transmission of the parasitic flagellates Trypanosoma cruzi and Trypanosoma rangeli between triatomine bugs or mice and captive neotropical bats. Mem Inst Oswaldo Cruz. 2007;102(5):559-565. https://doi.org/10.1590/s0074-02762007005000068
46. Martínez-Díaz RA, Escario JA, Nogal-Ruiz JJ, Gómez-Barrio A. Biological characterization of Trypanosoma cruzi strains. Mem Inst Oswaldo Cruz. 2001;96(1):53-59. https://doi.org/10.1590/s0074-02762001000100006
47. Roellig DM, Yabsley MJ. Infectivity, pathogenicity, and virulence of Trypanosoma cruzi isolates from sylvatic animals and vectors, and domestic dogs from the United States in ICR strain mice and SD strain rats. Am J Trop Med Hyg. 2010; 83(3):519–522. https://doi.org/10.4269/ajtmh.2010.09-0663
48. Andrade LO, Machado CR, Chiari E, Pena SD, Macedo AM. Differential tissue distribution of diverse clones of Trypanosoma cruzi in infected mice. Mol Biochem Parasitol. 1999;100(2):163-172. https://doi.org/10.1016/s0166-6851(99)90035-x
49. Zúñiga C, Vargas R, Vergara U. Evolución de la infección con Trypanosoma cruzi en cepas susceptibles y resistentes de ratones. Arch Med Vet. 2002;34:183-188. https://doi.org/10.4067/S0301-732X2002000200004
50. Hodo CL, Goodwin CC, Mayes BC, Mariscal JA, Waldrup KA, Hamer SA. Trypanosome species, including Trypanosoma cruzi, in sylvatic and peridomestic bats of Texas, USA. Acta Trop. 2016;164:259-266. https://doi.org/10.1016/j.actatropica.2016.09.013
Cómo citar
1.
Torres-Castro M, Cuevas-Koh N, Hernández-Betancourt S, Noh-Pech H, Estrella E, Herrera-Flores B, Panti-May JA, Waleckx E, Sosa-Escalante J, Peláez-Sánchez R. Infección natural con Trypanosoma cruzi en murciélagos capturados en Campeche y Yucatán, México: Trypanosoma cruzi in bats of Mexico. biomedica [Internet]. 25 de noviembre de 2020 [citado 1 de marzo de 2021];41(Sp. 1). Disponible en: https://revistabiomedica.org/index.php/biomedica/article/view/5450
Publicado
2020-11-25
Crossref Cited-by logo