Circulación de Leishmania infantum y Trypanosoma cruzi en perros domésticos de áreas urbanas de Sincelejo, región Caribe de Colombia

Karol Liseth Rueda-Concha , Ana Payares-Mercado , Jesús Guerra-Castillo , Jesús Melendrez , Yasmit Arroyo-Munive, Lily Martínez-Abad , Suljey Cochero , Eduar Elías Bejarano , Luis Enrique Paternina, .

Palabras clave: Leishmania infantum, Trypanosoma cruzi, zoonosis, urbanización, Colombia

Resumen

Introducción. La enfermedad de Chagas y la leishmaniasis tradicionalmente se han considerado zoonosis endémicas de áreas rurales del país. Sin embargo, la aparición de
casos de estas enfermedades en áreas urbanas sugiere nuevos ciclos de circulación de estos parásitos. Por esta razón, se ha propuesto a los perros como centinelas de estos agentes zoonóticos, dado su rol como huéspedes accidentales o reservorios.
Objetivo. Evaluar la circulación silenciosa de Leishmania spp. y Trypanosoma cruzi en perros de zonas urbanas de la ciudad de Sincelejo, Sucre.
Materiales y métodos. Se analizaron 100 muestras de sangre de perros para amplificar la región ITS1 de Leishmania spp. Las muestras positivas se utilizaron para amplificar la región conservada del minicírculo del ADN del cinetoplasto de Leishmania infantum y para el análisis de polimorfismos de longitud de fragmentos de restricción con la endonucleasa HaeIII. Por otra parte, se amplificó un fragmento del ADN satelital de T. cruzi. Además, se evaluó la presencia de infecciones por Ehrlichia canis y Anaplasma platys, como potencialmente modificadoras de las manifestaciones clínicas.
Resultados. De los 100 perros estudiados, se detectó: Leishmania spp. en 32, T. cruzi en 12, ambos parásitos en 7 y L. infantum en 18. Se encontraron infecciones por
anaplasmatáceos en 18, y coinfecciones por bacterias y parásitos en 8 de los perros. En general, 47 de los animales estaban infectados por, al menos, un agente etiológico.
Conclusión. Se demuestra la circulación de L. infantum y T. cruzi en zonas urbanas de Sincelejo, así como coinfecciones de estos parásitos junto con parásitos de la familia Anaplasmataceae. El presente estudio demuestra la conveniencia del uso de perros en la vigilancia epidemiológica de estos agentes zoonóticos.

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  • Karol Liseth Rueda-Concha Grupo Investigaciones Biomédicas, Universidad de Sucre, Sincelejo, Colombia
  • Ana Payares-Mercado Grupo Investigaciones Biomédicas, Universidad de Sucre, Sincelejo, Colombia
  • Jesús Guerra-Castillo Grupo Investigaciones Biomédicas, Universidad de Sucre, Sincelejo, Colombia
  • Jesús Melendrez Grupo Investigaciones Biomédicas, Universidad de Sucre, Sincelejo, Colombia
  • Yasmit Arroyo-Munive Clínica Veterinaria Mascotas, Sincelejo, Colombia
  • Lily Martínez-Abad Grupo Investigaciones Biomédicas, Universidad de Sucre, Sincelejo, Colombia
  • Suljey Cochero Grupo Investigaciones Biomédicas, Universidad de Sucre, Sincelejo, Colombia
  • Eduar Elías Bejarano Grupo Investigaciones Biomédicas, Universidad de Sucre, Sincelejo, Colombia
  • Luis Enrique Paternina Grupo Investigaciones Biomédicas, Universidad de Sucre, Sincelejo, Colombia

Referencias bibliográficas

World Health Organization. Zoonosis. Fecha de consulta: 1 de febrero de 2020. Disponible en: https://www.who.int/es/news-room/fact-sheets/detail/zoonoses

Viettri M, Herrera L, Aguilar CM, Morocoima A, Reyes J, Lares M, et al. Molecular diagnosis of Trypanosoma cruzi/Leishmania spp. coinfection in domestic, peridomestic and wild mammals of Venezuelan co-endemic areas. Vet Parasitol Reg Stud Reports. 2018;14:123-30. https://doi.org/10.1016/j.vprsr.2018.10.002

World Health Organization. Chagas disease (also known as American trypanosomiasis). Fecha de consulta: 1 de agosto de 2020. Disponible en: https://www.who.int/news-room/factsheets/detail/chagas-disease-(american-trypanosomiasis)

World Health Organization. Leishmaniasis. Fecha de consulta: 1 de agosto de 2020. Disponible en: http://www.who.int/news-room/fact-sheets/detail/leishmaniasis

Sanabria-Calvo M. Tripanosomiasis americana o enfermedad de Chagas. Revista Médica de Costa Rica y Centroamérica LXXI. 2015;616:539-44.

Instituto Nacional de Salud. Vigilancia intensificada de lesiones por pólvora pirotécnica. Boletín Epidemiológico Semanal. Semana epidemiológica 52. 2019. Fecha de consulta: 1 de agosto de 2020. Disponible en: https://www.ins.gov.co/buscador-eventos/BoletinEpidemiologico/2019_Boletin_epidemiologico_semana_52.pdf

Instituto Nacional de Salud. Enfermedad de Chagas: brotes de transmisión oral en Colombia. Boletín Epidemiológico Semanal. Semana epidemiológica 33. 2019. Fecha de consulta: 1 de agosto de 2020. Disponible en: https://www.ins.gov.co/buscador-eventos/BoletinEpidemiologico/2019%20Bolet%C3%ADn%20epidemiol%C3%B3gico%20semana%2033.pdf

Alvar J, Vélez ID, Bern C, Herrero M, Desjeux P, Cano J, et al. Leishmaniasis worldwide and global estimates of its incidence. PLoS ONE. 2012;7:e35671. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0035671

Instituto Nacional de Salud. Leishmaniasis. Boletín Epidemiológico Semanal. Semana epidemiológica 41. 2019. Fecha de consulta: 1 de agosto de 2020. Disponible en: https://www.ins.gov.co/buscador-eventos/BoletinEpidemiologico/2019_Boletin_epidemiologico_semana_41.pdf

Bejarano EE, Uribe S, Rojas W, Vélez ID. Phlebotomine sand flies (Diptera: Psychodidae) associated with the appearance of urban leishmaniasis in the city of Sincelejo, Colombia. Mem Inst Oswaldo Cruz. 2002;97:645-7. https://doi.org/10.1590/S0074-02762002000500010

Bejarano EE, Uribe S, Rojas W, Vélez ID. Presence of Lutzomyia evansi, a vector of American visceral leishmaniasis, in an urban area of the Colombian Caribbean coast. Trans R Soc Trop Med Hyg. 2001;95:27-8. https://doi.org/10.1016/S0035-9203(01)90320-7

Canchila-Muñoz L, Contreras-Gómez M. Prevalencia de anticuerpos frente a Leishmania spp. en roedores sinantrópicos de un foco mixto de leishmaniasis en el área urbana del municipio de Ovejas, Colombia (tesis). Sincelejo: Universidad de Sucre; 2015.

Fernández J, Bello F, López M, Moncada L, Ayala M, Orejuela S, et al. Determinación de anticuerpos IgG contra Leishmania chagasi en caninos de la ciudad de Neiva (Huila, Colombia). Revista de Investigación. 2006;6:75-81.

Fernández J, Vargas J, López M, Bello F, Ayala M, Moncada L, et al. Seroprevalencia de leishmaniosis visceral canina en la comuna 8 de Neiva y en cuatro municipios de Huila, Colombia. Biomédica. 2006;26:121-30. https://doi.org/10.7705/biomedica.v26i1.1506

Mantilla JC, Suárez EU, Barraza MF. Enfermedad de Chagas: correlación clínico-patológica. Serie de casos del Hospital Universitario de Santander - Departamento de Patología, Universidad Industrial de Santander. Revista Colombiana de Cardiología. 2011;18:249-61.

Reyes M, Torres A, Esteban L, Florez M, Angulo VM. Riesgo de transmisión de la enfermedad de Chagas por intrusión de triatominos y mamíferos silvestres en Bucaramanga, Santander, Colombia. Biomédica. 2017;37:68-78. https://doi.org/10.7705/biomedica.v37i1.3051

Zambrano-Hernández CP, Ayala-Soteloa MS, Fuya-Oviedo OP, Barraza OC, Rodríguez-Toro G. Cartagena: nuevo foco de leishmaniasis visceral urbana en Colombia. Ciencia en Desarrollo. 2016;7:83-91. https://doi.org/10.19053/01217488.4234

Dantas-Torres F. The role of dogs as reservoirs of Leishmania parasites, with emphasis on Leishmania (Leishmania) infantum and Leishmania (Viannia) braziliensis. Vet Parasitol. 2007;149:139-46. https://doi.org/10.1016/j.vetpar.2007.07.007

Jaimes-Duenez J, Triana-Chávez O, Cantillo-Barraza O, Hernández C, Ramírez JD, Góngora-Orjuela A. Molecular and serological detection of Trypanosoma cruzi in dogs (Canis lupus familiaris) suggests potential transmission risk in areas of recent acute Chagas disease outbreaks in Colombia. Prev Vet Med. 2017;141:1-6. https://doi.org/10.1016/j.prevetmed.2017.03.009

Ramírez JD, Turriago B, Tapia-Calle G, Guhl F. Understanding the role of dogs (Canis lupus familiaris) in the transmission dynamics of Trypanosoma cruzi genotypes in Colombia. Vet Parasitol. 2013;196:216-9. https://doi.org/10.1016/j.vetpar.2012.12.054

Paternina M, Díaz Y, Paternina LE, Bejarano EE. Alta prevalencia de infección por Leishmania (Kinetoplastidae: Trypanosomatidae) en perros del norte de Colombia. Biomédica. 2013;33:375-82. https://doi.org/10.7705/biomedica.v33i3.780

DANE presentación región Caribe. Censo Nacional de Población y Vivienda 2018 y desafíos socioeconómicos para la región Caribe. Fecha de consulta: 1 de agosto de 2021. Disponible en: https://www.dane.gov.co/files/censo2018/informacion-tecnica/presentacionesterritorio/080819-CNPV-presentacion-RegionCaribe.pdf

Afanador LK, Haley SD, Kelly JD. Adoption of a mini-prep DNA extraction method for RAPD marker analysis in common bean (Phaseolus vulgaris L). Bean Improv Coop. 1993;36:10-11.

Kent RJ, Norris DE. Identification of mammalian blood meals in mosquitoes by a multiplexed polymerase chain reaction targeting cytochrome B. Am J Trop Med Hyg. 2005;73:336-42.

El Tai NO, El Fari M, Mauricio I, Miles MA, Oskam L, El Safi SH, et al. Leishmania donovani: Intraspecific polymorphisms of Sudanese isolates revealed by PCR-based analyses and DNA sequencing. Exp Parasitol. 2001;97:35-44. https://doi.org/10.1006/expr.2001.4592

Lozano-Sardaneta YN, Sánchez-Montes S, Sánchez-Cordero V, Becker I, Paternina LE. Molecular detection of Leishmania infantum in sand flies (Diptera: Psychodidae: Phlebotominae) from Veracruz, Mexico. Acta Tropica. 2020;207:105492. https://doi.org/10.1016/j.actatropica.2020.105492

Gualda KP, Marcussi LM, Neitzke-Abreu HC, Aristides SM, Lonardoni MV, Cardoso RF, et al. New primers for detection of Leishmania infantum using polymerase chain reaction. Rev Inst Med Trop Sao Paulo. 2015;57:377-83. https://doi.org/10.1590/S0036-46652015000500002

Martínez LP, Rebollo JA, Luna AL, Cochero S, Bejarano EE. Molecular identification of the parasites causing cutaneous leishmaniasis on the Caribbean coast of Colombia. Parasitol Res. 2010;106:647-52. https://doi.org/10.1007/s00436-009-1712-6

Dweik A, Schönian G, Mosleh IM, Karanis P. Evaluation of PCR-RFLP (based on ITS-1 and HaeIII) for the detection of Leishmania species, using Greek canine isolates and Jordanian clinical material. Ann Trop Med Parasitol. 2007;101:399-407. https://doi.org/10.1179/136485907X176436

Fraga J, Montalvo AM, De Doncker S, Dujardin JC, van der Auwera G. Phylogeny of Leishmania species based on the heat-shock protein 70 gene. Infect Genet Evol. 2010;10:238-45. https://doi.org/10.1016/j.meegid.2009.11.007

Monroy-Ostria A, Nasereddin A, Monteon VM, Guzmán-Bracho C, Jaffe CL. ITS1 PCR-RFLP diagnosis and characterization of Leishmania in clinical samples and strains from cases of human cutaneous leishmaniasis in States of the Mexican Southeast. Interdiscip Perspect Infect Dis. 2014;2014:607287. https://doi.org/10.1155/2014/607287

Montalvo AM, Monzote L, Fraga J, Montano I, Muskus C, Marín M, et al. PCR-RFLP y RAPD para la tipificación de Leishmania neotropical. Biomédica. 2008;28:597-606. https://doi.org/10.7705/biomedica.v28i4.66

Céspedes-Chaves E, Portillo N, Thomaz-Soccol V, Gonçalves AL, González-Brítez N. Estandarización de la técnica de PCR-RFLP de la región ITS1, para la caracterización molecular de Leishmania (L.) infantum, en muestras caninas. Mem Inst Investig Cienc Salud. 2016;14:24-33.

Kumar S, Stecher G, Li M, Knyaz C, Tamura K. MEGA X: Molecular evolutionary genetics analysis across computing platforms. Mol Biol Evol. 2018;35:1547-9. https://doi.org/10.1093/molbev/msy096

Piron M, Fisa R, Casamitjana N, López-Chejade P, Puig L, Vergés M, et al. Development of a real-time PCR assay for Trypanosoma cruzi detection in blood samples. Acta Tropica. 2007;103:195-200. https://doi.org/10.1016/j.actatropica.2007.05.019

Britto C, Cardoso MA, Ravel C, Santoro A, Pereira JB, Coura JR, et al. Trypanosoma cruzi: Parasite detection and strain discrimination in chronic Chagasic patients from Northeastern Brazil using PCR amplification of kinetoplast DNA and nonradioactive hybridization. Exp Parasitol. 1995;81:462-71. https://doi.org/10.1006/expr.1995.1139

Hernández C, Salazar C, Brochero H, Teherán A, Buitrago LS, Vera M, et al. Untangling the transmission dynamics of primary and secondary vectors of Trypanosoma cruzi in Colombia: Pparasite infection, feeding sources and discrete typing units. Parasit Vectors. 2016;9:620. https://doi.org/10.1186/s13071-016-1907-5

Schijman AG, Bisio M, Orellana L, Sued M, Duffy T, Mejia Jaramillo AM, et al. International study to evaluate PCR methods for detection of Trypanosoma cruzi DNA in blood samples from Chagas disease patients. PLoS Negl Trop Dis. 2011;5:e931-e. https://doi.org/10.1371/journal.pntd.0000931

Vásquez C, Robledo S, Calle J, Triana O. Identificación de nuevos escenarios epidemiológicos para la enfermedad de Chagas en la región momposina, norte de Colombia. Biomédica. 2013;33:526-37. https://doi.org/10.7705/biomedica.v33i4.836

Attipa C, Solano-Gallego L, Papasouliotis K, Soutter F, Morris D, Helps C, et al. Association between canine leishmaniosis and Ehrlichia canis co-infection: A prospective case-control study. Parasit Vectors. 2018;11:184. https://doi.org/10.1186/s13071-018-2717-8

Cardinot CB, Silva JE, Yamatogi RS, Nunes CM, Biondo AW, Vieira RF, et al. Detection of Ehrlichia canis, Babesia vogeli, and Toxoplasma gondii DNA in the brain of dogs naturally infected with Leishmania infantum. J Parasitol. 2016;102:275-9. https://doi.org/10.1645/15-821

Mekuzas Y, Gradoni L, Oliva G, Foglia Manzillo V, Baneth G. Ehrlichia canis and Leishmania infantum co-infection: A 3-year longitudinal study in naturally exposed dogs. Clin Microbiol Infect. 2009;15(Suppl.2):30-1. https://doi.org/10.1111/j.1469-0691.2008.02150.x

Galay RL, Manalo AAL, Dolores SLD, Aguilar IPM, Sandalo KAC, Cruz KB, et al. Molecular detection of tick-borne pathogens in canine population and Rhipicephalus sanguineus (sensu lato) ticks from southern Metro Manila and Laguna, Philippines. Parasit Vectors. 2018;11:643. https://doi.org/10.1186/s13071-018-3192-y

Inokuma H, Fujii K, Okuda M, Onishi T, Beaufils JP, Raoult D, et al. Determination of the nucleotide sequences of heat shock operon groESL and the citrate synthase gene (gltA) of Anaplasma (Ehrlichia) platys for phylogenetic and diagnostic studies. Clin Diagn Lab Immunol. 2002;9:1132-6. https://doi.org/10.1128/cdli.9.5.1132-1136.2002

Londoño BA, Monsalve BS, Rodas GJ, González–Álvarez D, Cabrera JA, Posada-Zapata J. Identification of bacteria from the Anaplasmataceae family in dog shelter of the municipality of Caldas, Antioquia. Revista MVZ Córdoba. 2017;22:6014-22.

Pérez Pérez JC, Montoya Ruiz C, Arroyave Sierra E, Paternina LE, Rodas JD. Design and analytical validation of a duplex PCR for Ehrlichia and Rickettsia detection in ticks. Revista Colombiana de Ciencias Pecuarias. 2018;31:285-94. https://revistas.udea.edu.co/index.php/rccp/article/view/330532

R Core Team. R: A language and environment for statistical computing. R Foundation for Statistical Computing, Vienna: R Core Team; 2021.

QGIS Development Team 2020. QGIS Geographic Information System. Open Source Geospatial Foundation Project. Fecha de consulta: 1 de agosto de 2020. Disponible en: https://qgis.org

Pereira Bengoa V. La historia clínica y el consentimiento informado en medicina veterinaria en Colombia: generación de instrumentos y sus reglas de organización y manejo. Bogotá, D. C.: Consejo Profesional de Medicina Veterinaria y Zootecnia de Colombia; 2018.

Travi BL. Ethical and epidemiological dilemmas in the treatment of dogs for visceral leishmaniasis in Latin America. Biomédica. 2014;34:7-12. https://doi.org/10.7705/biomedica.v34i1.2153

Aagaard-Hansen J, Nombela N, Alvar J. Population movement: A key factor in the epidemiology of neglected tropical diseases. Trop Med Int Health. 2010;15:1281-8. https://doi.org/10.1111/j.1365-3156.2010.02629.x

Costa CH, Werneck GL, Rodrigues L, Jr., Santos MV, Araújo IB, Moura LS, et al. Household structure and urban services: Neglected targets in the control of visceral leishmaniasis. Ann Trop Med Parasitol. 2005;99:229-36. https://doi.org/10.1179/136485905X28018

World Health Organization. Reporte sobre la enfermedad de Chagas. Buenos Aires: WHO; 2005. p. 104. Fecha de consulta: 1 de agosto de 2020. Disponible en: http://apps.who.int/iris/bitstream/handle/10665/69724/TDR_SWG_09_spa.pdf?sequence=1

Organización Mundial de la Salud. Control de las leishmaniasis: informe de una reunión del Comité de Expertos de la OMS sobre el Control de las Leishmaniasis, Ginebra, 22 a 26 de marzo de 2010. Ginebra: OMS; 2010. Fecha de consulta: 1 de agosto de 2020. Disponible en: https://apps.who.int/iris/handle/10665/82766

Travi B, Tabares C, Cadena H. Leishmania (Viannia) braziliensis infection in two Colombian dogs: A note on infectivity for sand flies and response to treatment. Biomédica. 2006;26:249-53. https://doi.org/10.7705/biomedica.v26i1.1520

Bejarano EE, Rojas W, Uribe S, Vélez ID, Charles HP. Genetic analysis of a recently detected urban population of Lutzomyia evansi (Diptera: Psychodidae) in Colombia. Rev Soc Entomol Argent. 2009;68:135-41.

Cortés LA, Fernández J. Especies de Lutzomyia en un foco urbano de leishmaniasis visceral y cutánea en El Carmen de Bolívar, Bolívar, Colombia. Biomédica. 2008;28:433-40. https://doi.org/10.7705/biomedica.v28i3.81

Lambraño Cruz LF, Manjarrez Pinzón G, Bejarano Martínez EE. Variación temporal de especies de Lutzomyia (Diptera: Psychodidae) en el área urbana de Sincelejo (Colombia). Salud Uninorte. 2012;28:191-200.

Rivero ME, Pérez AJ, Bejarano EE. Detección de Leishmania spp. en población canina (Canis familiaris) del área urbana del municipio de Ovejas, Sucre (tesis). Sincelejo: Universidad de Sucre, 2016. p. 102.

Montoya-Lerma J, Cadena H, Oviedo M, Ready PD, Barazarte R, Travi BL, et al. Comparative vectorial efficiency of Lutzomyia evansi and Lu. longipalpis for transmitting Leishmania chagasi. Acta Trop. 2003;85:19-29. https://doi.org/10.1016/s0001-706x(02)00189-4

Travi B, Ferro C, Cadena H, Montoya-Lerma J, Adler GH. Canine visceral leishmaniasis: Dog infectivity to sand flies from non-endemic areas. Res Vet Sci. 2002;72:83-6. https://doi.org/10.1053/rvsc.2001.0527

Rivero Rodríguez ME, Rodríguez Jiménez JL, Pérez-Doria AJ, Bejarano Martínez EE. Aislamiento de Leishmania infantum a partir de Canis familiaris en área urbana del Caribe colombiano. Rev Investig Vet Perú. 2018;29:923-30. https://revistasinvestigacion.unmsm.edu.pe/index.php/veterinaria/article/view/13708

Arbeláez N, Moreno J, Murillo J, Montoya A, Robledo SM, Vélez A, et al. First report of an urban case of canine visceral leishmaniasis in the municipality of Cali, Colombia. Am J Trop Med Hyg. 2020;102:289-93. https://doi.org/10.4269/ajtmh.19-0515

Jaimes-Dueñez J, Jiménez-Leaño ÁP, Esteban-Mendoza M, Moreno-Salcedo LA, Triana-Chávez O, Cantillo-Barraza O. Epidemiological and clinical characteristics of Trypanosoma cruzi infection in dogs (Canis lupus familiaris) from a Chagas disease-endemic urban area in Colombia. Prev Vet Med. 2020;182:105093. https://doi.org/10.1016/j.prevetmed.2020.105093

Manrique-Abril D, Manrique-Abril F, Lorca M, Ospina J. Prevalence of antibodies for Trypanosoma cruzi in canines from two endemic municipalities of Boyacá. Rev MVZ Córdoba. 2012;17:2916-23.

Gobernación de Sucre. Por lo menos, 20 profesionales de la Secretaría de Salud estarán este 10 de enero en El Sitio. Fecha de consulta: 1 de agosto de 2020. Disponible en: http://www.sucre.gov.co/noticias/por-lo-menos-20-profesionales-de-la-secretaria-de-salud

de Oliveira-Porfirio GE, Martins Santos FM, Carvalho de Macedo G, Gomes Barreto WT, Campos JBV, Meyers AC, et al. Maintenance of Trypanosoma cruzi, T. evansi and Leishmania spp. by domestic dogs and wild mammals in a rural settlement in Brazil-Bolivian border. Int J Parasitol Parasites Wildl. 2018;7:398-404. https://doi.org/10.1016/j.ijppaw.2018.10.004

Fernández AR, Pimenta CL, Vidal IF, Oliveira GC, Sartori RS, Araujo RB, et al. Risk factors associated with seropositivity for Leishmania spp. and Trypanosoma cruzi in dogs in the state of Paraiba, Brazil. Rev Bras Parasitol Vet. 2016;25:90-8. https://doi.org/10.1590/S1984-29612016010

Gürtler RE, Cecere MC, Lauricella MA, Cardinal MV, Kitron U, Cohen JE. Domestic dogs and cats as sources of Trypanosoma cruzi infection in rural northwestern Argentina. Parasitology. 2007;134:69-82. https://doi.org/10.1017/S0031182006001259

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1.
Rueda-Concha KL, Payares-Mercado A, Guerra-Castillo J, Melendrez J, Arroyo-Munive Y, Martínez-Abad L, et al. Circulación de Leishmania infantum y Trypanosoma cruzi en perros domésticos de áreas urbanas de Sincelejo, región Caribe de Colombia. biomedica [Internet]. 1 de diciembre de 2022 [citado 28 de marzo de 2024];42(4):633-49. Disponible en: https://revistabiomedica.org/index.php/biomedica/article/view/6369

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2022-12-01
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